Деревянная Апостоло-Андреевская церковь была построена в 1646 г. и была приходской церковью живших в слободе казаков. Всего, по состоянию на 1710 г. насчитывалось 155 казачьих дворов. На месте деревянной Андреевской церкви в 1744 г. купец Авраамий Сумкин поставил небольшой каменный «сруб». Но по другим данным строителем числится Корнилий Переволоку.
В середине 1700-х гг. церковный придел несколько раз освящали — во имя Авраамия Затворника и Андрея Первозванного. Строительство трапезной и освящение третьего престола во имя Иоанна-воина произошло в 1759 г.
Забавный случай произошел в приходе церкви в феврале 1740 г.: жена одного из прихожан заметила приведение, а посему ей стало страшно, и она побежала в полицию. Бравые ребята начали ловить привидение, но вместо некого поймали казака, вышедшего во двор по малой нужде с белой простыней на голове.
В самый разгар эпидемии холеры, случившейся в Тобольске в 1848 г., прихожанин Андреевской церкви во сне услышал голос, который говорил о необходимости принести икону Почаевской Божьей матери в церковь. Рассказав о чудо-сне соседям и заручившись поддержкой, икону принесли в Тобольск, после чего эпидемия пошла на убыль, а затем и вовсе прекратилась. Жители нескольких районов Тобольска слезно просили о ежегодном принесении иконы, а в 1856 г. они ходатайствовали перед преосвященным Евлампием о принесении иконы в Тобольск в Петров день на целую неделю. Церковные власти разрешили принос иконы, но всего на один год. Спустя три года в Святейший синод вновь поступило прошение о проносе иконы. В итоге это стало доброй традицией и ежегодно икону Божьей Матери Почаевской проносили по городу и заносили в храмы.
При церкви в 1885 г. открыли Апостоло-Андреевскую церковно-приходскую школу. После революции 1917 г. община храма была ликвидирована. Весной 2001 г. общественная организация клуб «Добрая воля» обратился к архиепископу Димитрию с инициативой возрождения храма. Инициатива была поддержана: оборудовали молитвенную комнату в притворе под колокольней. С 2013 г. в храме начали еженедельно совершаться богослужения, создали смешанный хор, признанный лучшим приходским хором в Тобольске. Стараниями иерея Иоанна Казанцева при помощи благотворителей был сооружен иконостас в главной части храма и обустроено храмовое пространство.